Методы коррекции микробиома кожи и предотвращения бактериальных заболеваний с использованием косметических средств на основе пробиотиков (систематический обзор предметного поля)

Введение. Решение проблемы поддержания баланса, обеспечение защиты и восстановление микробиома кожи является острой необходимостью в связи с тем, что заболевания кожи и подкожной клетчатки занимают 4-е место по первичной заболеваемости среди всех болезней в Российской Федерации. Анализ российских и зарубежных публикаций, посвященных применению пробиотиков с целью профилактики и лечения различных кожных заболеваний, позволил выявить проблемное поле исследований – недостаточная степень изученности и систематизации информации, касающейся применения пробиотиков в составе лечено-профилактических косметических средств.

Цель. Авторами была поставлена цель критически оценить перспективность применения косметических средств на основе пробиотических микроорганизмов при бактериальных заболеваниях кожи.

Материалы и методы. Для написания настоящего обзора использовались рецензируемые статьи, обзоры и книги, патенты, опубликованные в период с 2010 по 2022 год, на русском и английском языке. Провели поиск по следующим ключевым словам: «пробиотики», «микробиом кожи», «стафилококки», «иммунитет», «косметическое средство», «защитный механизм кожи», «микрофлора». В исследуемую подборку источников вошли 126 публикаций, размещенных в отечественных и зарубежных базах данных, таких как Scopus, Web of Science, SciHub, PubMed, Google scholar, eLlibrary и Киберлиника. При первичном анализе публикаций (анализ аннотаций) на предмет релевантности теме было отобрано 76 источников, которые в дальнейшем детально исследовали.

Результаты. Анализ источников позволил изучить и систематизировать информацию о природе и причинах возникновения атопического дерматита, себорейного дерматита, акне и розацеа, прийти к следующим выводам: на рынке представлены преимущественно зарубежные косметические средства с использованием метаболитов или лизатов пробиотических микроорганизмов, что не позволяет достигнуть желаемого устойчивого эффекта. В данной отрасли требуется импортозамещающие технологии получения активных компонентов косметических средств. Использование пробиотических микроорганизмов в составе местной косметической терапии является перспективным направлением, так как доказан положительный эффект пробиотических культур S.thermophilus, V.filiformis, E.faecalis, L.plantarum, B.longum, S.hominis и L.johnsonii. Показана корреляция между улучшением течения заболеваний от дозы и схем применения пробиотических препаратов. Дальнейшие направления исследований включают скрининг пробиотических микроорганизмов, наиболее подходящих для лечения и профилактики вышеописанных заболеваний, разработку основы косметического средства, позволяющего сохранять пробиотические микроорганизмы в жизнеспособном состоянии, разработка технологических решений производства и хранения инновационных косметических средств.

1. Борисенко, Е. А., & Солдатова, С. Ю. (2018). Фармакологическое действие компонентов ромашки аптечной и ее использование в косметических средствах. В Биотехнология и продукты биоорганического синтеза (c.135-140).

2. Вольнова, Е. Р., & Солдатова, С. Ю. (2018). Экстракты зверобоя (hypericum) как активный компонент в составе косметических средств. В Биотехнология и продукты биоорганического синтеза (c.155-160).

3. Савинова, Ю. С., Белькова, Н. Л., Семёнова, Н. В., & Рычкова, Л. В. (2022). История, современные направления и перспективы развития про- и пребиотических препаратов в России и за рубежом. Acta Biomedica Scientifica,7(5-1), 211-227. https://doi.org/10.29413/ABS.2022-7.5-1.23

4. Тихонова, Е. В., & Шленская, Н. М. (2021). Обзор предметного поля как метод синтеза научных данных. Хранение и переработка сельхозсырья, (3), 11-25. https://doi.org/10.36107/spfp.2021.257

5. Ушакова, Е. С., & Солдатова, С. Ю. (2017). Современные гелеобразующие ингредиенты для косметической отрасли. В Общеуниверситетская студенческая конференция студентов и молодых ученых “День науки” (c. 271-276).

6. Allakhverdi, Z., Comeau, M. R., & Jessup, H. K. (2007). Thymic stromal lymphopoietin is released by human epithelial cells in response to microbes, trauma, or inflammation and potently activates mast cells. Journal of Experimental Medicine, 204, 253.

7. Allhorn, M., Arve, S., Brüggemann, H., & Lood, R. (2016). A novel enzyme with antioxidant capacity produced by the ubiquitous skin colonizer Propionibacterium acnes. Scientific Reports, 6, 36412. https://doi.org/10.1038/srep36412

8. Al-Smadi, K., Leite-Silva, V. R., Filho, N. A., Lopes, P. S., & Mohammed, Y. (2023). Innovative Approaches for Maintaining and Enhancing Skin Health and Managing Skin Diseases through Microbiome-Targeted Strategies. Antibiotics (Basel, Switzerland), 12(12), 1698. https://doi.org/10.3390/antibiotics12121698

9. Barnard, E., Shi, B., Kang, D., Craft, N., & Li, H. (2016). The balance of metagenomic elements shapes the skin microbiome in acne and health. Scientific Reports, 6, 39491. https://doi.org/10.1038/srep39491

10. Bjerre, R. D., Holm, J. B., Palleja, A., Sølberg, J., Skov, L., & Johansen, J. D. (2021). Skin dysbiosis in the microbiome in atopic dermatitis is site-specific and involves bacteria, fungus and virus. BMC Microbiology, 21(1), 256. https://doi.org/10.1186/s12866-021-02302-2

11. Blicharz, L., Rudnicka, L., Czuwara, J., Waśkiel-Burnat, A., Goldust, M., Olszewska, M., & Samochocki, Z. (2021). The influence of microbiome dysbiosis and bacterial biofilms on epidermal barrier function in atopic dermatitis-An update. International Journal of Molecular Sciences, 22(16), 8403. https://doi.org/10.3390/ijms22168403

12. Burns, E. M., Ahmed, H., Isedeh, P. N., Kohli, I., Van Der Pol, W., Shaheen, A., Muzaffar, A. F., Al-Sadek, C., Foy, T. M., Abdelgawwad, M. S., Huda, S., Lim, H. W., Hamzavi, I., Bae, S., Morrow, C. D., Elmets, C. A., & Yusuf, N. (2019). Ultraviolet radiation, both UVA and UVB, influences the composition of the skin microbiome. Experimental Dermatology, 28(2), 136–141. https://doi.org/10.1111/exd.13854

13. Buhaș, M. C., Candrea, R., Gavrilaș, L. I., Miere, D., Tătaru, A., Boca, A., & Cătinean, A. (2023). Transforming Psoriasis Care: Probiotics and Prebiotics as Novel Therapeutic Approaches. International Journal of Molecular Sciences, 24(13), 11225. https://doi.org/10.3390/ijms241311225

14. Byrd, A. L., Belkaid, Y., & Segre, J. A. (2018). The human skin microbiome. Nature reviews. Microbiology, 16(3), 143–155. https://doi.org/10.1038/nrmicro.2017.157

15. Carmona-Cruz, S, Orozco-Covarrubias, L, & Sáez-de-Ocariz, M. (2022). The human skin microbiome in selected cutaneous diseases. Frontiers in Cellular and Infection Microbiology, 12, 834135. https://doi.org/10.3389/fcimb.2022.834135

16. Celoria, V., Rosset, F., Pala, V., Dapavo, P., Ribero, S., Quaglino, P., & Mastorino, L. (2023). The skin microbiome and its role in psoriasis: A review. Psoriasis (Auckland, N.Z.), 13, 71–78. https://doi.org/10.2147/PTT.S328439

17. Chen, Y., Knight, R., & Gallo, R. L. (2023). Evolving approaches to profiling the microbiome in skin disease. Frontiers in Immunology, 14, 1151527. https://doi.org/10.3389/fimmu.2023.1151527

18. Chng, K. R., Tay, A. S., Li, C., Ng, A. H., Wang, J., Suri, B. K., Matta, S. A., McGovern, N., Janela, B., Wong, X. F., Sio, Y. Y., Au, B. V., Wilm, A., De Sessions, P. F., Lim, T. C., Tang, M. B., Ginhoux, F., Connolly, J. E., Lane, E. B., Chew, F. T., Common, J. E., & Nagarajan, N. (2016). Whole metagenome profiling reveals skin microbiome-dependent susceptibility to atopic dermatitis flare. Nature Microbiology, 1(9), 16106. https://doi.org/10.1038/nmicrobiol.2016.106

19. Coppola, S., Avagliano, C., Sacchi, A., Laneri, S., Calignano, A., Voto, L., Luzzetti, A., & Berni Canani, R. (2022) Potential clinical applications of the postbiotic butyrate in human skin diseases. Molecules, 27(6), 1849. https://doi.org/10.3390/molecules27061849

20. Datta, A., Alexander, R., Sulikowski, M. G., Nicholson, A. G., Maher, T. M., Scotton, C. J., & Chambers, R. C. (2013). Evidence for a functional thymic stromal lymphopoietin signaling axis in fibrotic lung disease. Journal of Immunology (Baltimore, Md. : 1950), 191(9), 4867–4879. https://doi.org/10.4049/jimmunol.1300588

21. D'Elios, S., Trambusti, I., Verduci, E., Ferrante, G., Rosati, S., Marseglia, G. L., Drago, L., & Peroni, D. G. (2020). Probiotics in the prevention and treatment of atopic dermatitis. Pediatric allergy and immunology : official publication of the European Society of Pediatric Allergy and Immunology, 31 Suppl 26, 43–45. https://doi.org/10.1111/pai.13364

22. Doré, J., & Blottière, H. (2015). The influence of diet on the gut microbiota and its consequences for health. Current Opinion in Biotechnology, 32, 195–199. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2015.01.002

23. De Simoni, E., Rizzetto, G., Molinelli, E., Lucarini, G., Mattioli-Belmonte, M., Capodaglio, I., Ferretti, G., Bacchetti, T., Offidani, A., & Simonetti, O. (2022). Metabolic сomorbidities in pediatric atopic dermatitis: A narrative review. Life (Basel, Switzerland), 13(1), 2. https://doi.org/10.3390/life13010002

24. Dréno B. (2017). What is new in the pathophysiology of acne, an overview. Journal of the European Academy of Dermatology and Venereology : JEADV, 31 Suppl 5, 8–12. https://doi.org/10.1111/jdv.14374

25. Dréno, B. (2019). The microbiome, a new target for ecobiology in dermatology. European Journal of Dermatology, 29(S1),15-18. https://doi.org/10.1684/ejd.2019.3535

26. Fang, Z., Li, L., Zhang, H., Zhao, J., Lu, W., & Chen, W. (2021). Gut Microbiota, Probiotics, and Their Interactions in Prevention and Treatment of Atopic Dermatitis: A Review. Frontiers in Immunology, 12, 720393. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.720393

27. Feuilloley M. G. J. (2018). Antidromic neurogenic activity and cutaneous bacterial flora. Seminars in Immunopathology, 40(3), 281–289. https://doi.org/10.1007/s00281-018-0671-3

28. Fijan, S., Kolč, N., Hrašovec, M., Jamtvedt, G., Pogačar, M. Š., Mičetić Turk, D., & Maver, U. (2023). Single-strain probiotic lactobacilli for the treatment of atopic dermatitis in children: A systematic review and meta-analysis. Pharmaceutics, 15(4), 1256. https://doi.org/10.3390/pharmaceutics15041256

29. Fitz-Gibbon, S., Tomida, S., Chiu, B. H., Nguyen, L., Du, C., Liu, M., Elashoff, D., Erfe, M. C., Loncaric, A., Kim, J., Modlin, R. L., Miller, J. F., Sodergren, E., Craft, N., Weinstock, G. M., & Li, H. (2013). Propionibacterium acnes strain populations in the human skin microbiome associated with acne. The Journal of Investigative Dermatology, 133(9), 2152–2160. https://doi.org/10.1038/jid.2013.21

30. Foulongne, V., Sauvage, V., Hebert, C., Dereure, O., Cheval, J., Gouilh, M. A., Pariente, K., Segondy, M., Burguière, A., Manuguerra, J. C., Caro, V., & Eloit, M. (2012). Human skin microbiota: high diversity of DNA viruses identified on the human skin by high throughput sequencing. PloS one, 7(6), e38499. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0038499

31. Fournière, M., Latire, T., Souak, D., Feuilloley, M. G. J., & Bedoux, G. (2020). Staphylococcus epidermidis and Cutibacterium acnes: Two major sentinels of skin microbiota and the influence of cosmetics. Microorganisms, 8(11), 1752. https://doi.org/10.3390/microorganisms8111752

32. Fox, L., Csongradi, C., Aucamp, M., du Plessis, J., & Gerber, M. (2016). Treatment modalities for acne. Molecules (Basel, Switzerland), 21(8), 1063. https://doi.org/10.3390/molecules21081063

33. Fusco, A., Perfetto, B., Savio, V., Chiaromonte, A., Torelli, G., Donnarumma, G., & Baroni, A. (2023). Regulatory ability of Lactiplantibacillus plantarum on human skin health by counteracting in vitro Malassezia furfur effects. Journal of Fungi (Basel, Switzerland), 9(12), 1153. https://doi.org/10.3390/jof9121153

34. Ghosh, A., & Panda, S. (2023). Cutaneous dysbiosis and dermatophytosis: The unexplored link. Indian Journal of Dermatology, 68(5), 508-514. https://doi.org/10.4103/ijd.ijd_828_23

35. Hannigan, G. D., Meisel, J. S., Tyldsley, A. S., Zheng, Q., Hodkinson, B. P., SanMiguel, A. J., Minot, S., Bushman, F. D., & Grice, E. A. (2015). The human skin double-stranded DNA virome: topographical and temporal diversity, genetic enrichment, and dynamic associations with the host microbiome. mBio, 6(5), e01578-15. https://doi.org/10.1128/mBio.01578-15

36. He, J., & Jia, Y. (2022). Application of omics technologies in dermatological research and skin management. Journal of Cosmetic Dermatology, 21(2), 451–460. https://doi.org/10.1111/jocd.14100

37. Jung, G. W., Tse, J. E., Guiha, I., & Rao, J. (2013). Prospective, randomized, open-label trial comparing the safety, efficacy, and tolerability of an acne treatment regimen with and without a probiotic supplement and minocycline in subjects with mild to moderate acne. Journal of Cutaneous Medicine and Surgery, 17(2), 114–122. https://doi.org/10.2310/7750.2012.12026

38. Kim, S. O., Ah, Y. M., Yu, Y. M., Choi, K. H., Shin, W. G., & Lee, J. Y. (2014). Effects of probiotics for the treatment of atopic dermatitis: a meta-analysis of randomized controlled trials. Annals of allergy, asthma & immunology : official publication of the American College of Allergy, Asthma, & Immunology, 113(2), 217–226. https://doi.org/10.1016/j.anai.2014.05.021

39. Knackstedt, R., Knackstedt, T., & Gatherwright, J. (2020). The role of topical probiotics on wound healing: A review of animal and human studies. International Wound Journal, 17(6), 1687–1694. https://doi.org/10.1111/iwj.13451

40. Kobayashi, T., Glatz, M., Horiuchi, K., Kawasaki, H., Akiyama, H., Kaplan, D. H., Kong, H. H., Amagai, M., & Nagao, K. (2015). Dysbiosis and Staphylococcus aureus colonization drives inflammation in atopic dermatitis. Immunity, 42(4), 756–766. https://doi.org/10.1016/j.immuni.2015.03.014

41. Koh, L. F., Ong, R. Y., & Common, J. E. (2022). Skin microbiome of atopic dermatitis. Allergology International : Official Journal of the Japanese Society of Allergology, 71(1), 31–39. https://doi.org/10.1016/j.alit.2021.11.001

42. Kong, H. H., Oh, J., Deming, C., Conlan, S., Grice, E. A., Beatson, M. A., Nomicos, E., Polley, E. C., Komarow, H. D., NISC Comparative Sequence Program, Murray, P. R., Turner, M. L., & Segre, J. A. (2012). Temporal shifts in the skin microbiome associated with disease flares and treatment in children with atopic dermatitis. Genome Research, 22(5), 850–859. https://doi.org/10.1101/gr.131029.111

43. Lawrence, K. P., Long, P. F., & Young, A. R. (2018). Mycosporine-like amino acids for skin photoprotection. Current Medicinal Chemistry, 25(40), 5512–5527. https://doi.org/10.2174/0929867324666170529124237

44. Lazaridou, E., Giannopoulou, C., Fotiadou, C., Vakirlis, E., Trigoni, A., & Ioannides, D. (2011). The potential role of microorganisms in the development of rosacea. Journal der Deutschen Dermatologischen Gesellschaft = Journal of the German Society of Dermatology : JDDG, 9(1), 21–25. https://doi.org/10.1111/j.1610-0387.2010.07513.x

45. Lee, H. J., & Kim, M. (2022). Skin barrier function and the microbiome. International Journal of Molecular Sciences,23(21), 13071. https://doi.org/10.3390/ijms232113071

46. Leyden, J. J., Marples, R. R., & Kligman, A. M. (1974). Staphylococcus aureus in the lesions of atopic dermatitis. The British Journal of Dermatology, 90(5), 525–530. https://doi.org/10.1111/j.1365-2133.1974.tb06447.x

47. Lomholt, H. B., Scholz, C. F. P., Brüggemann, H., Tettelin, H., & Kilian, M. (2017). A comparative study of Cutibacterium (Propionibacterium) acnes clones from acne patients and healthy controls. Anaerobe, 47, 57–63. https://doi.org/10.1016/j.anaerobe.2017.04.006

48. Mahmud, M. R., Akter, S., Tamanna, S. K., Mazumder, L., Esti, I. Z., Banerjee, S., Akter, S., Hasan, M. R., Acharjee, M., Hossain, M. S., & Pirttilä, A. M. (2022). Impact of gut microbiome on skin health: gut-skin axis observed through the lenses of therapeutics and skin diseases. Gut Microbes,14(1), 2096995. https://doi.org/10.1080/19490976.2022.2096995

49. Mayba, J. N., & Gooderham, M. J. (2017). Review of atopic dermatitis and topical therapies. Journal of Cutaneous Medicine and Surgery, 21(3), 227–236. https://doi.org/10.1177/1203475416685077

50. Moissl-Eichinger, C., Pausan, M., Taffner, J., Berg, G., Bang, C., & Schmitz, R. A. (2018). Archaea Are Interactive Components of Complex Microbiomes. Trends in Microbiology, 26(1), 70–85. https://doi.org/10.1016/j.tim.2017.07.004

51. Musthaq, S., Mazuy, A., & Jakus, J. (2018). The microbiome in dermatology. Clinics in dermatology, 36(3), 390–398. https://doi.org/10.1016/j.clindermatol.2018.03.012

52. Myles, I. A., Williams, K. W., Reckhow, J. D., Jammeh, M. L., Pincus, N. B., Sastalla, I., Saleem, D., Stone, K. D., & Datta, S. K. (2016). Transplantation of human skin microbiota in models of atopic dermatitis. JCI insight, 1(10), e86955. https://doi.org/10.1172/jci.insight.86955

53. Nakatsuji, T., Chen, T. H., Two, A. M., Chun, K. A., Narala, S., Geha, R. S., Hata, T. R., & Gallo, R. L. (2016). Staphylococcus aureus Exploits epidermal barrier defects in atopic dermatitis to trigger cytokine expression. The Journal of Investigative Dermatology, 136(11), 2192–2200. https://doi.org/10.1016/j.jid.2016.05.127

54. Nakatsuji, T., Chen, T. H., Narala, S., Chun, K. A., Two, A. M., Yun, T., Shafiq, F., Kotol, P. F., Bouslimani, A., Melnik, A. V., Latif, H., Kim, J. N., Lockhart, A., Artis, K., David, G., Taylor, P., Streib, J., Dorrestein, P. C., Grier, A., Gill, S. R., Zengler, K., Hata, T. R., Leung, D. Y., &Gallo, R. L. (2017). Antimicrobials from human skin commensal bacteria protect against Staphylococcus aureus and are deficient in atopic dermatitis. Science Translational Medicine, 9(378), eaah4680. https://doi.org/10.1126/scitranslmed.aah4680

55. Nakatsuji, T., & Gallo, R. L. (2019). The role of the skin microbiome in atopic dermatitis. Annals of allergy, asthma & immunology : official publication of the American College of Allergy, Asthma, & Immunology, 122(3), 263–269. https://doi.org/10.1016/j.anai.2018.12.003

56. Olesen, C. M., Fuchs, C. S. K., Philipsen, P. A., Hædersdal, M., Agner, T., & Clausen, M.-L. (2019). Advancement through epidermis using tape stripping technique and Reflectance Confocal Microscopy. Scientific Reports, 9(1). https://doi.org/:10.1038/s41598-019-48698-w

57. Ong, J. S., Taylor, T. D., Yong, C. C., Khoo, B. Y., Sasidharan, S., Choi, S. B., Ohno, H., & Liong, M. T. (2020). Lactobacillus plantarum USM8613 aids in wound healing and suppresses staphylococcus aureus infection at wound sites. Probiotics and Antimicrobial Proteins, 12(1), 125–137. https://doi.org/10.1007/s12602-018-9505-9

58. Oryan, A., Jalili, M., Kamali, A., & Nikahval, B. (2018). The concurrent use of probiotic microorganism and collagen hydrogel/scaffold enhances burn wound healing: An in vivo evaluation. Burns : Journal of the International Society for Burn Injuries, 44(7), 1775–1786. https://doi.org/10.1016/j.burns.2018.05.016

59. Paller, A. S., Kong, H. H., Seed, P., Naik, S., Scharschmidt, T. C., Gallo, R. L., Luger, T., & Irvine, A. D. (2019). The microbiome in patients with atopic dermatitis. The Journal of Allergy and Clinical Immunology, 143(1), 26–35. https://doi.org/10.1016/j.jaci.2018.11.015

60. Perez Perez, G. I., Gao, Z., Jourdain, R., Ramirez, J., Gany, F., Clavaud, C., Demaude, J., Breton, L., & Blaser, M. J. (2016). Body site is a more determinant factor than human population diversity in the healthy skin microbiome. PloS One, 11(4), e0151990. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0151990

61. Racine, P., Janvier, X., Clabaut, M., Catovic, C., Souak, D., Boukerb, A. M., Groboillot, A., Konto-Ghiorghi, Y., Duclairoir-Poc, C., & Lesouhaitier, O. (2020). Dialog between skin and its microbiota: Emergence of “Cutaneous Bacterial Endocrinology”. Experimental Dermatology, 29, 790–800. https://doi.org/10.1111/exd.14158

62. Rather, I. A., Bajpai, V. K., Huh, Y. S., Han, Y. K., Bhat, E. A., Lim, J., Paek, W. K., & Park, Y. H. (2018). Probiotic Lactobacillus sakei proBio-65 Extract Ameliorates the Severity of Imiquimod Induced Psoriasis-Like Skin Inflammation in a Mouse Model. Frontiers in Microbiology, 9, 1021. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.01021

63. Rendon, A., & Schäkel, K. (2019). Psoriasis pathogenesis and treatment. International Journal of Molecular Sciences, 20(6), 1475. https://doi.org/10.3390/ijms20061475

64. van Rensburg, J. J., Lin, H., Gao, X., Toh, E., Fortney, K. R., Ellinger, S., Zwickl, B., Janowicz, D. M., Katz, B. P., Nelson, D. E., Dong, Q., & Spinola, S. M. (2015). The Human Skin Microbiome Associates with the Outcome of and Is Influenced by Bacterial Infection. mBio, 6(5), e01315-15. https://doi.org/10.1128/mbio.01315-15

65. Smythe, P., & Wilkinson, H. N. (2023). The skin microbiome: Current landscape and future opportunities. International Journal of Molecular Sciences, 24(4),3950. https://doi.org/10.3390/ijms24043950

66. Takahashi, T., & Gallo, R. L. (2017). The critical and multifunctional roles of antimicrobial peptides in dermatology. Dermatologic Clinics, 35(1), 39–50. https://doi.org/10.1016/j.det.2016.07.006

67. Tan-Lim, C. S. C., Esteban-Ipac, N. A. R., Recto, M. S. T., Castor, M. A. R., Casis-Hao, R. J., & Nano, A. L. M. (2021). Comparative effectiveness of probiotic strains on the prevention of pediatric atopic dermatitis: A systematic review and network meta-analysis. Pediatric allergy and immunology : official publication of the European Society of Pediatric Allergy and Immunology, 32(6), 1255–1270. https://doi.org/10.1111/pai.13514

68. Twetman, S., Pedersen, A. M. L., & Yucel-Lindberg, T. (2018). Probiotic supplements containing Lactobacillus reuteri does not affect the levels of matrix metalloproteinases and interferons in oral wound healing. BMC Research Notes, 11(1), 759. https://doi.org/10.1186/s13104-018-3873-9

69. Yuan, C., Ma, Y., Wang, Y., Wang, X., Qian, C., Hocquet, D., Zheng, S., Mac-Mary, S., & Humbert, P. (2020). Rosacea is associated with conjoined interactions between physical barrier of the skin and microorganisms: A pilot study. Journal of Clinical Laboratory Analysis, 34(9), e23363. https://doi.org/10.1002/jcla.23363

70. Wallen-Russell, C., Pearlman, N., Wallen-Russell, S., Cretoiu, D., Thompson, D. C., & Voinea, S. C. (2023). A catastrophic biodiversity loss in the environment is being replicated on the skin microbiome: Is this a major contributor to the chronic disease epidemic? Microorganisms, 11(11), 2784. https://doi.org/10.3390/microorganisms11112784

71. Wang, L., Clavaud, C., Bar-Hen, A., Cui, M., Gao, J., Liu, Y., Liu, C., Shibagaki, N., Guéniche, A., Jourdain, R., Lan, K., Zhang, C., Altmeyer, R., & Breton, L. (2015). Characterization of the major bacterial-fungal populations colonizing dandruff scalps in Shanghai, China, shows microbial disequilibrium. Experimental Dermatology, 24(5), 398–400. https://doi.org/10.1111/exd.12684

72. Weyrich, L. S., Dixit, S., Farrer, A. G., Cooper, A. J., & Cooper, A. J. (2015). The skin microbiome: Associations between altered microbial communities and disease. The Australasian Journal of Dermatology, 56(4), 268–274. https://doi.org/10.1111/ajd.12253

73. Williams, M. R., Nakatsuji, T., & Gallo, R. L. (2017). Staphylococcus aureus: Master manipulator of the skin. Cell Host & Microbe, 22(5), 579–581. https://doi.org/10.1016/j.chom.2017.10.015

74. Zakiudin, D. P., Rø, A. D. B., Videm, V., Øien, T., & Simpson, M. R. (2023). Systemic inflammatory proteins in offspring following maternal probiotic supplementation for atopic dermatitis prevention. Clinical and molecular allergy : CMA, 21(1), 5. https://doi.org/10.1186/s12948-023-00186-3

75. Zhai, W., Huang, Y., Zhang, X., Fei, W., Chang, Y., Cheng, S., Zhou, Y., Gao, J., Tang, X., Zhang, X., & Yang, S. (2018). Profile of the skin microbiota in a healthy Chinese population. The Journal of Dermatology, 45(11), 1289–1300. https://doi.org/10.1111/1346-8138.14594

76. Zoccali, G., Cinque, B., La Torre, C., Lombardi, F., Palumbo, P., Romano, L., Mattei, A., Orsini, G., Cifone, M. G., & Giuliani, M. (2016). Improving the outcome of fractional CO2 laser resurfacing using a probiotic skin cream: Preliminary clinical evaluation. Lasers in Medical Science, 31(8), 1607–1611. https://doi.org/10.1007/s10103-016-2024-6